Праздник установлен решением 11-й Генеральной конференции Международного совета музеев, прошедшей в Москве и Ленинграде (ныне Санкт-Петербург) в мае 1977 года. Отмечается с 1978 года.
Музейная деятельность в Российской Федерации осуществляется в соответствии с положениями федерального закона "О музейном фонде Российской Федерации и музеях в Российской Федерации", который был принят 24 апреля 1996 года.
В середине 1990-х годов в России появились виртуальные музеи, которые с развитием интернета превратились в заметное явление музейной жизни. Виртуальный музей – информация на электронном носителе о музее, который существует реально или только в сетевом пространстве. Преимущество такого ресурса в том, что любой желающий, имеющий выход в интернет, сможет из любой части света посмотреть постоянную экспозицию музея, не выходя из дома.
Традиционно в рамках празднования Дня музеев во многих странах мира проводится акция "Ночь музеев". В России она проходит с 2002 года, ее организаторами являются Министерство культуры РФ и портал культурного наследия и традиций России "Культура.РФ".
В 2013 году для экспонирования произведений искусства из крупных музеев в регионах России был создан передвижной фонд ведущих российских музеев.
С 1 января 2015 года российские музеи стали бесплатными для детей, вне зависимости от их гражданства.
С апреля 2017 года стартовала платформа "Артефакт", благодаря которой все музеи в РФ имеют возможность в режиме дополненной реальности показывать выставки своим посетителям.